Les travaux sur une version de guerre électronique de l'Intruder commencèrent en 1964. Le premier prototype, un A-6A modifié, fit son vol inaugural le 25 mai 1968. La production en série débuta en janvier 1971 et des réacteurs J52 plus puissants furent installés en cours de route. Les premières missions de combat au Viet-Nam eurent lieu en juillet 1972. Le dernier des 170 exemplaires fut livré en 1991.
Différentes mises à jour de l'équipement furent apportées au fil du temps : passage à la configuration EXCAP en 1973, ICAP en 1975, ICAP II en 1980, Block 89A à la fin des années 1990. Ces désignations cachent l'amélioration de la capacité du système AN/ALQ-99 ou l'ajout de nouveaux équipements comme un GPS. Un projet de mise à jour plus ambitieux baptisé ADVCAP, comprenant l'installation de réacteurs plus puissants et des modifications de structure en plus de la mise à jour de l'électronique, fut abandonné faute de financement au début des années 1990.
Environ 125 Prowlers sont encore en service aujourd'hui, divisé entre 12 escadrons pour l'US Navy, 4 escadrons pour les Marines et 3 escadrons communs à l'US Navy et l'US Air Force. Depuis la mise à la retraite en 1995 des EF-111 Raven par l'US Air Force, il est le seul avion de guerre électronique en service et est partagé entre les 2 armes.
Bien qu'encore en service aujourd'hui, l'EA-6B Prowler doit être remplacé à partir de 2009 par l'EA-18G Growler, un nouveau dérivé du F/A-18 Hornet.
