Selon les traditions populaires, le monastère de Blagoveštenje, dédicacé à l'Annonciation, remonterait à l'époque du roi Stefan Dragutin (XIII-XIV siècles, traditions confirmées par des fresques récemment retrouvées dans l'église et caractéristiques du style de peinture de la fin du XIV siècle. Au XVIII siècle, l'ensemble monastique connut d'importants travaux de restauration, notamment le porche et la nef de l'église qui fut ornée d'une nouvelle iconostase, et devint un important centre culturel. En revanche, Blagoveštenje fut gravement endommagé par les Ottomans lors de la guerre autro-turque de 1788-1791 et fut reconstruit en 1795.
Le 21 avril 1814, entre le premier et le second soulèvement serbe, une assemblée des princes serbes se tint dans le monastère, notables parmi lesquels figurait le prince Miloš Obrenović, le futur chef de la seconde insurrection. L'higoumène Gregorije y écrivit une lettre au tsar Alexandre I de Russie pour lui demander son aide au nom du peuple serbe. En 1844, l'église fut dotée d'un clocher en pierre et, en 1858, le prince Miloš fit don au monastère d'une croix en or, en souvenir de l'assemblée de 1814.
En 1942, les nazis incendièrent le konak du monastère. Par la suite, des religieuses vinrent s'installer à Blagoveštenje. En 1960, un nouveau konak fut édifié, surmonté d'une chapelle en 1982.