Des papillons "OGM" sont produits par les virus des guêpes parasites

Une équipe de l'Institut de recherche sur la biologie de l'insecte (CNRS/Université de Tours), en collaboration avec un laboratoire de l'Université de Valence, vient de découvrir que des gènes provenant de guêpes parasites sont présents dans le génome de nombreux papillons. Acquis par l'intermédiaire de virus associés aux guêpes, ces gènes "domestiqués" ont la propriété de s'intégrer dans l'ADN et servent vraisemblablement d'antidote aux papillons pour se protéger contre d'autres virus. Ces résultats publiés dans la revue PLOS Genetics le 17 septembre 2015 montrent que les papillons constituent en quelque sorte des OGM (Organismes Génétiquement Modifiés) produits naturellement au cours de l'évolution. Cette notion montre que des échanges de gènes peuvent se produire entre espèces éloignées ce qui pourrait avoir des conséquences dans le cadre de l'introduction artificielle de gènes exogènes chez les insectes, comme la possibilité d'une transmission de gènes de résistance aux insecticides à des ravageurs.


Pour se reproduire, les guêpes de la famille des braconides doivent pondre leurs oeufs dans des chenilles qui servent à l'alimentation des larves pendant leur développement et jusqu'à leur maturité. Pourvues d'un système de défense efficace qui forme une capsule de cellules immunitaires autour d'un corps étranger, ces chenilles hôtes constituent un milieu hostile pour les larves. Pour contourner ces défenses, les guêpes injectent au moment de leur ponte, des particules nommées bracovirus qui pénètrent dans les cellules de la chenille. Les gènes qu'ils portent sont exprimés par l'hôte et induisent une immunosuppression et le contrôle du développement de la chenille, permettant aux larves de coloniser cet hôte.

Les bracovirus sont des "virus géants" munis d'un génome complexe formé de dizaines de cercles d'ADN double brin (totalisant plus de 800 kilobases) et comprenant plusieurs centaines de gènes. On savait depuis quelques années que ces cercles d'ADN étaient capables de s'intégrer dans l'ADN des chenilles parasitées, mais le développement des chenilles est arrêté par le virus au cours du parasitisme, elles ne produisent donc pas de descendants qui pourraient transmettre des ADN viraux intégrés dans leurs cellules reproductrices.

Dans leur derniers travaux publiés dans PLOS Genetics les chercheurs de l'Institut de Recherche sur la Biologie de l'Insecte (IRBI - CNRS/Université de Tours) et de l'Université de Valence viennent de montrer que des restes de cercles de bracovirus peuvent être détectés dans le génome de nombreuses espèces de papillons comprenant le Monarque (Danaus plexippus), une espèce très prisée par les naturalistes pour ses migrations spectaculaires, le vers à Soie (Bombyx mori) et des insectes ravageurs comme la légionnaires d'automne (Spodoptera frugiperda) et la noctuelle exiguë (Spodoptera exigua). Une hypothèse proposée pour expliquer ce paradoxe est que les guêpes parasites attaquent à l'occasion des chenilles qui ne sont pas leur hôte naturel, entrainant l'échec du parasitisme, mais aurait comme conséquence fortuite l'intégration de séquences virales dans l'ADN de ces lépidoptères.

Les séquences de bracovirus identifiées ne sont pas uniquement des reliques mais comprennent des gènes maintenus actifs par les papillons: ils sont exprimés par les chenilles et portent les traces d'une sélection toujours opérante, ce qui suggère qu'ils apportent aujourd'hui une fonction physiologique aux lépidoptères. Leur domestication a été favorisée par le fait que ces gènes sont exprimés par les chenilles au cours du parasitisme et ont donc d'emblée tous les signaux de régulation nécessaires pour être utilisables par celles-ci. Deux de ces gènes ont été étudiés plus en détail et les résultats suggèrent qu'ils exercent un rôle protecteur contre d'autres virus très présents dans la nature: les baculovirus, connus pour leur utilisation en lutte biologique contre les chenilles. Il est possible que la fonction de ces gènes avant leur domestication par les lépidoptères était de protéger la chenille parasitée contre les baculovirus, car lors du parasitisme, la mort de la chenille hôte du fait de l'infection par le baculovirus se traduit également par celle de son parasite.

Il faut noter que la "domestication" de gènes apportés par le bracovirus ne se limite pas à des gènes proprement viraux contrairement aux exemples décrits pour d'autres virus. En effet, les bracovirus sont des virus endogènes indissociablement associés aux guêpes parasites depuis environ 100 millions d'années et les gènes présents sur les cercles de bracovirus proviennent pour une large part de la guêpe elle-même. Il existe donc un flux de gènes entre hyménoptère et lépidoptère par l'intermédiaire des bracovirus qui est particulièrement identifiable dans le cas des lectines de type C, des molécules généralement impliquées dans la reconnaissance de pathogènes. En effet, chez les différentes espèces de légionnaires on trouve un groupe de gènes de lectines beaucoup plus proches de ceux des hyménoptères y compris de l'abeille que de ceux des lépidoptères.

Comme il existe des dizaines de milliers d'espèces de guêpes parasitant la quasi totalité des espèces de lépidoptères, ayant chacune son propre bracovirus pourvu d'un assortiment différent de gènes de guêpes, il est très probable que le phénomène d'acquisition de gènes décrit est en fait tout à fait général et que des transferts de gènes variés se produisent régulièrement dans la nature. Outre l'intérêt évident de cette notion pour les sciences de l'évolution, Il est important d'être conscient de ce risque de transfert de gènes, si l'on envisage de fabriquer des guêpes parasites OGM. En effet, il existe une possibilité pour les gènes qui seraient introduits artificiellement dans des espèces utilisées pour le contrôle biologique de "passer" dans le génome des ravageurs et ceci doit être pris en compte dès la conception éventuelle de ces OGM. Par ailleurs il serait intéressant de voir si ce phénomène de transfert de gènes via les guêpes parasites pourrait conférer aux ravageurs des protections contre d'autres agents pathogènes viraux, bactériens ou fongiques et ainsi rendre inefficaces l'utilisation de ceux-ci pour la lutte biologique.