Vnoukovo est le plus vieux des aéroports en activité de Moscou. Sa construction fut approuvée par le gouvernement Soviétique en 1937, alors que l'aéroport Khodynka (situé plus près du centre de Moscou et fermé dans les années 80) était surchargé. Vnoukovo fut inauguré le 1er Juillet 1941. Durant la Grande Guerre Patriotique il servit de base militaire.
L'aéroport de Vnoukovo fut utilisé pour des opérations militaires durant la Seconde Guerre mondiale. L'aéroport est devenu un aéroport civil après la guerre. Le 15 septembre 1956, le Jet Tupolev Tu-104 emmena les premiers passagers depuis Vnoukovo à Irkutsk via Omsk.
Le 4 novembre 1957, un avion de l'Aeroflot rate son atterrissage et prend feu. Il transportait la délégation des personnalités du Parti communiste roumain venue assister aux cérémonies du quarantième anniversaire de la révolution d'Octobre à Moscou (Gheorghe Gheorghiu-Dej, Chivu Stoica, Alexandru Moghioroş, Ştefan Voitec, Nicolae Ceauşescu, Leonte Răutu, et Grigore Preoteasa). Preoteasa qui était alors le ministre des Affaires étrangères de Roumanie fut tué, ainsi que l'équipage de l'appareil. Plusieurs autres passagers, dont Ceauşescu, furent gravement blessés.
Les premiers vols passagers de l'Ilyushin IL-18 (de Moscou à Alma-Ata), le 20 Avril 1956 et du Tupolev Tu-114 (de Moscou à Khabarovsk) le 24 Avril 1961 partirent de l'aéroport de Vnoukovo.
En 1980, l'aéroport de Vnoukovo a été agrandi pour les Jeux olympiques d'été de 1980. En 1993, l'aéroport devint une Société par actions.
