En juin 1963, les dirigeants (Masters et Fellows) des collèges de Gonville & Caius, St. John’s et Trinity ont fait savoir qu’ils souhaitaient fonder un nouveau collège uniquement réservé aux étudiants de 3 cycle.
Or, après la mort six mois plus tôt de Sir Charles Darwin, petit fils du grand biologiste britannique Charles Darwin, la famille Darwin avait pris la décision de libérer les bâtiments, Newhnam Grange et The Old Granary, ainsi que les terres que le défunt occupait. Cet événement malheureux a largement contribué à la fondation du futur Darwin College car lorsqu’on proposa à la famille d’y bâtir le nouveau collège, celle-ci a réagi avec beaucoup d’enthousiasme et a de suite donné son accord pour lui attribuer le nom de Darwin College. Ainsi, quand fut officiellement prononcée en juin 1963 la décision de bâtir un nouveau collège, un nom et un emplacement lui avaient déjà été choisis.
L’expansion future du collège fut ensuite grandement facilitée, en juin 1964, par la généreuse donation de 500 000 £ de la fondation Max Rayne.
Le collège s’est par la suite petit à petit agrandi au fil des acquisitions des bâtiments aux alentours. Début 1966, le collège acquit l’Hermitage et la maison près de Newnham Grange. Ces deux bâtiments furent reliés grâce à la construction de logements (The Rayne building) et d’un réfectoire. Aujourd’hui, ils ne forment plus qu’un seul ensemble qui constitue le corps principal du collège. Au cours des années suivantes, plusieurs maisons un peu plus éloignées furent également acquises notamment Franck Young House et Gwen Raverat House (nommée d’après la petite fille de Charles Darwin qui a grandi à Newnham Grange) ainsi que Malting House et le 49 Newnham Road.
