Après l'Hérésie d'Horus, les légions Space Marines restées loyales à l'Empereur furent divisées en chapitres de 1000 combattants maximum, afin que plus aucun homme ne puisse posséder à lui seul la puissance d'une Légion entière entre les mains. La peur de revoir les space marines s'entre-déchirer de nouveau planait au-dessus des ruines de l'Imperium. Bien que Rogal Dorn se montra tout d'abord hostile à cette mesure prise par son frère, le Primarque Roboute Guilliman, il finit par en discerner la sagesse et accepta de suivre les préceptes du Codex Astartes rédigé par son estimé frère.
La Légion des Imperial Fists fut donc divisé en trois chapitres successeurs : les plus zélés devinrent les Black Templars, les plus récemment initiés regroupés sous la bannière des Crimson Fists et les plus dévoués au Primarque conservant le titre de Imperial Fists (découpage conforme aux normes du Codex Astartes).
Les Crimson Fists furent bien plus loyaux aux préceptes de ce livre saint que leurs frères Black Templars. Ils furent tout d'abord organisés sous la forme d'une flotte de croisade, menée par la gigantesque forteresse-monastère Rutilus Tyrannus. Ils furent le plus fréquemment présents autour du secteur de Loki, situé dans le Segmentum Tempestus. Leurs premiers faits d'arme en tant que nouveau chapitre remontent à la purge du monde exodite eldar de Urolak Prime, sous la conduite du premier Maître de Chapitre Alexis Polux. puis à la purge du système-mère des Scythians .
Lorsque prit fin la Croisade de Voltigern, en 745.M40, les Crimson Fists reçurent le droit de s'établir sur le monde agricole de Rynn, dans le secteur de Loki .
En M41, le chef de guerre Ork Snagrod, l'Archi-pyromane de Charadon, lance une attaque planétaire sur le monde-forteresse de Rynn. La victoire aurait dû revenir aux Crimson Fists, si une ogive sol-espace d'une incroyable puissance n'avait explosé par incident de tir dans son fût, oblitérant la forteresse-monastère. Pedro Kantor, maître actuel du chapitre, assista impuissant à l'explosion. Mais au lieu de se lancer dans une action héroïque désespérée, il rassembla les survivants et ordonna un repli vers la capitale planétaire, New Rynn . Là, les survivants purent effectuer une défense efficace et éviter la destruction totale du chapitre. Les Crimson Fists sont désormais sauvés, mais gravement affaiblis. A la fin du millénaire, ils avaient à peine retrouvé 50% de leurs effectifs maximum