En 1923, le comité d'organisation des Jeux olympiques de Paris adresse une demande à l'administration des chemins de fer de l'État, en vue de l'ouverture d'une nouvelle gare, destinée à desservir le futur stade olympique de Colombes. Le comité estime que le site attirera quotidiennement près de soixante mille spectateurs, dont au moins un tiers pourrait être acheminé par la ligne de Paris-Saint-Lazare à Argenteuil.
L'essentiel des déplacements étant concentrés sur une période de deux heures, en début puis en fin d'après-midi, ce sont pas moins de douze mille voyageurs à l'heure qui doivent être transportés, soit douze trains de mille voyageurs, en plus de ceux du service régulier. Le nouvel arrêt doit donc être aménagé en conséquence.
Le remblai est élargi afin de déporter les voies de circulation à l'extérieur ; elle encadrent deux voies de garage dont elles sont séparées par deux quais de 215 mètres de longueur. Ceux-ci sont reliés aux rues adjacentes par des passages souterrains. Les voies de garage sont reliées tant en amont qu'en aval, afin de permettre le dégagement des rames vers le garage du Val-Notre-Dame à Argenteuil.
En outre, afin d'optimiser le débit de la ligne, le tronçon de ligne de Bois-Colombes au Stade est doté du block automatique lumineux, alors en expérimentation sur la ligne de Paris à Saint-Germain-en-Laye, entre Rueil-Malmaison et Le Pecq, ce qui en fait la première section de ligne en France à en être équipée.
La gare du Stade est inaugurée le 5 mai 1924 à l'occasion du début du tournoi olympique de rugby.
L'accès des voyageurs aux trains spéciaux directs n'est autorisé qu'aux porteurs d'un billet spécifique délivré au prix unique de cinq francs, tarif supérieur aux billets normaux pour Colombes ou Argenteuil. En conséquence, les chemins de fer de l'État prennent la décision de ne plus vendre de billets pour ces destinations entre midi et quinze heures les jours de compétitions, afin d'éviter de voir des voyageurs descendre en cours de route par souci d'économie. Cette mesure, provoque les plus vives protestations des usagers ; mais il leur est répondu que la dépense engagée pour la création du point d'arrêt, plus de deux millions de francs couverts par une subvention de trois cent mille francs, exigeait ce sacrifice
De 1933 à 1935, la ligne d'Argenteuil sur sa section de Bois-Colombes au Stade fait l'objet d'un quadruplement des voies, avec suppression des passages à niveaux par dénivellation des voies ferrées. La gare du Stade est à cette occasion dotée d'un nouveau bâtiment voyageurs situé sous les voies. La halte est alors ouverte en permanence, et non plus uniquement lors de réunions sportives comme auparavant.
Le nombre de voyageurs quotidiens se situait entre 2 500 et 7 500 en 2004.
