Le ministère des transports fut créé en 1935 sous le premier ministre Mackenzie King à la suite de l'évolution rapide dans ce domaine au Canada. Il fusionna les ministères des chemins de fer et canaux et celui de la marine marchande par une loi du 2 novembre 1936. Le premier titulaire du titre ministre des transports fut Clarence Decatur Howe, un homme dynamique qui rationalisa son fonctionnement et mit sur pied des sections pour tous les modes de transport (air, mer, route). Il créa le conseil des ports nationaux pour l'administration des ports canadiens et Trans-Canada Airlines qui allait devenir Air Canada plus tard.
Jusqu'en 1994, Transports Canada avait la responsabilité sur un large éventail de domaines dont la Garde côtière canadienne, la voie maritime du Saint-Laurent, les ports et aéroports, les compagnies de la Couronne Via Rail et le Canadien National (CN). Cette année-là, une réorganisation des ministères, menée par le gouvernement de Jean Chrétien afin de lutter contre le déficit, amputa Transports Canada d'une partie de son personnel et de ses responsabilités. Le CN fut privatisé, la Garde côtière fut mise sous la responsabilité de Pêches et Océans Canada, la voie maritime ainsi que les ports et aéroports furent transférés aux autorités locales. Transports Canada en ressortit comme une agence de surveillance et de règlementation avec peu de rôles directs d'administration des infrastructures.
Le plus grand défi des dernières années fut celui des attentats du 11 septembre 2001. Transports Canada ordonna la fermeture de l'espace aérien canadien à la suite du même ordre du FAA américain. Il lança ensuite une vaste opération pour accueillir les avions ne pouvant atterrir aux États-Unis. Le développement des mesures de sécurité dans les ports et aéroports a été depuis un mandat des plus importants.
Le ministre actuel est l'honorable John Baird.