L'histoire de Domodedovo démarre en mars 1964 avec le vol d'un Tupolev 104 pour Iekaterinbourg (à l'époque appelée Sverdlovsk). L'aéroport, équipé pour accueillir le trafic longue distance intérieur de l'Union soviétique, fut officiellement inauguré en mai 1965. Deux pistes parallèles bétonnées (14L/32R et 14R/32L furent mises en service 18 mois après l'ouverture de l'aéroport. Le 26 décembre 1975, l'aéroport de Domodedovo fut sélectionné pour accueillir le premier vol commercial du Tupolev 144 pour Almaty (à l'époque Alma-Ata, aujourd'hui plus grande ville du Kazakhstan).
Le contrôle de l'aéroport fut transféré en 1996 à East Line Group, bien que les pistes sont toujours la propriété de l'État. D'importants travaux ont eu lieu pour le mettre plus aux goûts des normes occidentales. En raison de problèmes à Cheremetievo, quelques compagnies (British Airways, Emirates, Swiss ...) se déplacèrent également à Domodedovo.
