Les escadrilles commencèrent à être formées en mai 1987. Jusqu'en 1991, 19 avions servirent dans 184 régiment de l'air en Ukraine. Après l'éclatement de l'URSS, ces avions devinrent ukrainiens bien qu'en 1999 un échange se fît entre la Russie et l'Ukraine qui donna alors 8 de ses appareils pour rembourser sa dette. L'Ukraine, ayant officiellement renoncé aux armes nucléaires, a détruit les autres « Blackjacks » en sa possession dont le dernier en février 2001.
En juillet 2006, il n'y a plus que 14 Tu-160 russes en service. Il est prévu de les maintenir en service. Un contrat de modernisation a même été accordé à la société KAPO (Kazan Aircraft Production Organisation). L'amélioration devrait porter principalement sur l'équipement électronique. Mais aujourd'hui, les principaux sous-traitants ont disparu et pour procéder aux réparations, il faut récupérer les pièces sur les quatre carcasses entreposées à Joukovski.
En janvier 2008, deux Tu-160 russes ont mené une mission d'entrainement au-dessus du golfe de Gascogne. Ils ont été escortés jusque là par des chasseurs norvégiens et britanniques. Cet événement marque symboliquement la volonté de la Russie de reprendre un statut de puissance militaire stratégique majeure.
Le 10 septembre 2008, l'arrivée au Vénézuela de deux Tu-160 russes pour des vols d'entraînement est saluée par le président vénézuélien Hugo Chávez qui annonça qu'il piloterait l'un d'eux. La Russie réaffirme ainsi sa présence à travers le monde, sans liaison, dixit le discours officiel, avec la situation dans le Caucase.
Le 10 juin 2010, deux Tu-160 réalisèrent un vol d'entraînement au pilotage sur zones sans repères et au ravitaillement en vol au-dessus des eaux neutres des Océans Glacial Arctique et Pacifique. Ces vols durèrent 23 heures, ce qui correspondait à un nouveau record pour cet appareil. Le record précédent était de 21 heures. Durant leur périple de 18 000 km, ils furent ravitaillés à deux reprises par les Iliouchine Il-78.
