L'aéroport fut construit en vue de remplacer l'ancien aéroport de Bichkek qui se situé au sud de la ville. Il fut nommé Manas en hommage à une figure emblématique du pays. Le premier avion à avoir atterri dans l'aéroport fut un avions soviétique, en octobre 1974. La première liaison aérienne de l'aéroport se fit avec l'Aéroport international Domodedovo (Moscou), opéré par la compagnie russe Aeroflot, le 4 mai 1975. Lorsque le Kirghizstan déclara son indépendance (de l'URSS) en 1991, L'aéroport commença à décliner petit à petit, ne profitant pas d'un entretien suffisant. Une partie de l'aéroport était devenu un cimetière pour avion. Depuis le conflit avec l'Afghanistan, les États-Unis ont obtenu l'autorisation du gouvernement kirghize d'implanter un base militaire aérienne dans l'aéroport de Manas. En décembre 2001, les forces des États-Unis arrivèrent et l'aéroport dut s'adapter et laisser de la place pour les nouveaux arrivants. Profitant de l'établissement de la base militaire, l'aéroport fut rénové et agrandi pour le remettre aux normes.
