Les difficultés rencontrées avec les éléments Z 5300, insuffisamment puissants d'où de nombreux patinages, incitent la SNCF à commander un matériel mieux motorisé, d'autant plus que la ligne de Roissy à laquelle elles sont d'abord destinées compte des rampes atteignant 27 ‰. Les caisses sont en inox, comme sur les séries précédemment livrées, mais un large bandeau bleu à hauteur des fenêtres rend leur apparence moins austère.
Pour éviter les accidents provoqués par des voyageurs montant au dernier moment, il n'y a pas de poignées extérieures permettant de se maintenir sur les voitures, après la fermeture des portes, par ailleurs dotées d'un système de blocage en marche. Afin d'améliorer le confort, des sièges individuels sont employés, contrairement aux autres séries inox. Les rames sont équipées d'un ronfleur caractéristique et de larges baies vitrées.
Les quinze premiers éléments quadruples (Z 6401 à Z 6430) sont livrés en mars 1976 au dépôt de La Chapelle. Ils sont affectés fin mai à la toute nouvelle ligne de Roissy, intégrée depuis au RER B. Les Z 6400 constituent la première génération de matériel équipée pour un agent seul, avec télévision au sol. Les cabines de conduite sont équipées du système de vitesse imposée, équivalent du limiteur de vitesse sur les automobiles modernes.
Les premiers essais de télévision embarquée sont menés sur l'élément Z 6403/04, mais la généralisation de ce système n'a lieu qu'à partir de 1983, après la mise au point réalisée sur le matériel Z 5600.
Les rames suivantes sont livrées au dépôt de Saint-Lazare-Levallois à partir de juillet 1976. Elles sont affectées directement au groupe II de Paris-Saint-Lazare pour chasser progressivement les automotrices Standard (Z 1300, Z 1400, Z 1500) qui fonctionnent sous 750 V par troisième rail et atteignent leur limite d'usure. Leur mise en service est réalisée en fonction de l'avancement de la ré-électrification de ces lignes par caténaire en 25 kV - 50 Hz monophasé.
En octobre 1976, les Z 6400 sont tout d'abord déployés sur les dessertes Paris - Bécon et Paris - Saint-Cloud, les trains poursuivant au-delà étant toujours constitués d'éléments anciens Standard. En octobre 1977, les rames équipent les liaisons Paris - Garches et Paris - Versailles Rive droite. Enfin en octobre 1978, elles atteignent Saint-Nom-la-Bretêche.
Douze éléments dotés de palettes de marchepieds pour quais hauts de 0,85 cm sont alors affectés à la liaison Paris - Nanterre-Université, résidu du groupe III depuis l'intégration du tronçon suivant Nanterre - Saint-Germain-en-Laye au RER A le 1 octobre 1972. À cette date, 42 éléments avec palette de marchepied pour quais hauts ont été livrés (Z 6437/38 à Z 6519/20). Les rames Standard ont totalement disparu des groupes II et III résiduel.
En janvier 1979, les éléments Z 6531/32 et Z 6533/34 mènent des essais par temps neigeux dans le Jura, sur la ligne Dole - Frasne.
Les seize éléments Z 6400 de la ligne de Roissy sont mutés progressivement vers le réseau Saint-Lazare de novembre 1981 à mai 1982 lors de la livraison des nouveaux MI 79 (Z 8100) du RER B pour l'interconnexion à la gare du Nord. Le dépôt de Saint-Lazare-Levallois dispose alors des soixante-quinze éléments de la série. Ces seize derniers éléments sont affectés aux liaisons Paris - Cergy du groupe III et Paris - Poissy du groupe V, permettant d'éliminer définitivement les anciennes voitures Talbot de la banlieue Saint-Lazare.
