Elles furent découvertes en 1493 par Christophe Colomb, qui les nomma Santa Ursula y las Once Mil Vírgenes (raccourci en Las Vírgenes) d'après le jour de leur découverte, la Sainte Ursule, et la légende des onze mille vierges. En 1917, le Danemark, possesseur des Îles Vierges depuis 1672, les vendit aux États-Unis d'Amérique et au Royaume-Uni pour 25 millions de dollars.
Ces îles étaient originellement peuplées d'Arawaks, de Ciboneys et d'éléments du peuple Caraïbe, mais ces populations disparurent progressivement durant la période coloniale, de maladies, de l'esclavage et de meurtres. Elles furent remplacées par des esclaves d'origine africaine, employés dans les plantations de canne à sucre ainsi que dans au moins une plantation d'indigo. Les plantations ont à présent disparu, mais les descendants des esclaves sont toujours là, partageant une culture antillaise avec les autres îles anglophones des Antilles.
La moitié ouest de l'archipel, autrefois colonie danoise puis territoire américain, est l'une des premières destinations du tourisme de croisière dans les Caraïbes. La capitale Charlotte Amalie, sur l'île de Saint-Thomas, tire son épingle du jeu grâce à son statut de port franc qui attire les amateurs de produits détaxés. Chaque année, elle accueille plus d'un millier de paquebots, dont les passagers se ruent sur les boutiques « duty free » avant d'envahir les plages de l'île. Au point que certains habitants, inquiets de la pression que ces débarquements répétés exercent sur la nature, réclament aujourd'hui un tourisme plus contrôlé. Pour l'heure, Saint-Thomas offre encore, entre deux arrivées de paquebots, des kilomètres de sable blanc ... presque vierge.