Après la Seconde Guerre mondiale, la demande croissante d'un deuxième aéroport dans la région de Washington étant nécessaire, le président de l'époque Dwight D. Eisenhower décida alors de la construction d'un nouvel aéroport plus grand sur l'actuel site de l'aéroport international Washington-Dulles en 1958. La firme d'ingénierie civile Ammann & Whitney de New York fut mandaté pour construire cet aéroport. L'architecture du Main Terminal fut l'oeuvre de l'architecte Eero Saarinen. On opta pour une salle d'attente mobile pour transporter les passagers du terminal jusqu'aux avions comme ce fut le cas avec l'aéroport international Montréal-Mirabel au Canada. La construction de l'aéroport international Washington-Dulles dura de 1958 à 1962. Le 17 novembre 1962, le président John F. Kennedy inaugura l'aéroport. Le nouvel aéroport avec son terminal, ses infrastructures aéroportuaires, sa tour de contrôle et ses trois pistes équipaient de système d'atterrissage aux instruments modernes représentait dans ces années là, un symbole de l'Amérique nouvelle ainsi que le progrès au niveau de l'aviation ainsi qu'une important porte d'entrée sur la capitale nationale. Le premier vol officiel fut par un Lockheed L-188 Electra de Eastern Air Lines provenant de l'aéroport international de Newark au New Jersey. À cette époque, il était un des plus modernes aéroports mondiaux. En 1962, American Airlines, Braniff, Delta Air Lines, Eastern Air Lines, Trans World Airlines et Northwest Orient Airlines desservaient l'aéroport. En 1966, il accueille plus d'un million de passagers. Le 24 mai 1976, deux concordes, un d'Air France arrivant de Paris et l'autre de British Airways arrivant de Londres, atterrisent en parallèle à Washington-Dulles. Connu avant sous Dulles International Airport, on le renomma en 1984, comme Washington Dulles International Airport. En 1986, l'aéroport accueille plus de dix millions de passagers, passant à plus de vingt millions en 2000. Le 7 juin 1995, inauguration du tout premier vol commercial du Boeing 777 de United Airlines sur la route aérienne Londres-Washington DC. En novembre 2008, ouverture de la quatrième piste (1L/19R). La construction d'une cinquième piste (12/30) est envisagé.
