Le premier avion atterrit sur la piste de Brnik le 24 décembre 1963 tout en marquant l’ouverture de l’aéroport. En 1965, l’aéroport accueillait 15 compagnies étrangères. La piste est allongée à 2 200 mètres en 1973 et en 1978 elle est allongée jusque sa taille actuelle de 3 300 mètres pour répondre aux critères internationaux. Le nombre de visiteurs grimpe à 886 248 passagers en 1987. En 1991, suite à la déclaration d’indépendance de la Slovénie, l’aéroport subit des dommages suite aux affrontements lors de la Guerre de Slovénie. Il ne fut rouvert qu’en 1992 après rénovation. Cette année, l’aéroport n’accueillit que 248 851 passagers.
