Après plusieurs années de développement, VirtualBox a été publié sous la licence GNU GPL en janvier 2007.
Le 12 février 2008, Sun Microsystems a annoncé un accord d'acquisition d'InnoTek.
La version 2 de VirtualBox est sortie le 4 septembre 2008, elle intègre notamment des fonctionnalités supplémentaires dont le support des hôtes 64 bits, une interface Qt4 (Qt3 dans les versions précédentes) qui améliore l'intégration sous Gnome et l'utilisation de l'interface native sous Mac OS X.
La version 2.1.0 de VirtualBox est sortie le 17 décembre 2008. Cette version est une mise à jour importante, du fait des nouvelles fonctionnalités apportées, à savoir :
- le support de la virtualisation matérielle (support des instructions VT-x et AMD-V) sur les hôtes Mac OS X ;
- le support expérimental d'invité 64 bit sur des hôtes 32 bit ;
- l'amélioration du support de la virtualisation sur les processeurs Intel Nehalem ;
- le support expérimental de l'accélération 3D via OpenGL ;
- le support expérimental des contrôleurs SCSI LsiLogic et BusLogic ;
- le support VMDK/VHD support incluant les "snapshots" ;
- un nouveau moteur de NAT, plus fiable et ayant de meilleures performances, ainsi que le support de l'echo ICMP (ping);
- une nouvelle mise en œuvre de l'interface réseau pour les hôtes Windows et Linux, avec une configuration facilitée.
La version 3 de VirtualBox est sortie le 30 juin 2009. Voici les trois mises à jour importantes :
- Les systèmes invités peuvent accéder à un maximum de 32 processeurs virtuels, mais seulement quand la machine hôte dispose des instructions VT-x ou AMD-V
- Systèmes Windows invités : possibilité d’utiliser les applications et les jeux DirectX 8 et 9 (expérimental)
- Support d’OpenGL 2.0 pour les systèmes invités Windows, Linux et Solaris
Le 20 avril 2009, Oracle Corporation rachète Sun Microsystems. La version 3.2.0, sortie le 18 mai 2010, est la première version officiellement publiée par Oracle Corporation. Le logiciel est renommé à cette occasion Oracle VM VirtualBox.