Découverte en même temps que Porto Rico en 1493 par Christophe Colomb lors de son deuxième voyage, elle a été habitée par les indiens Tainos. Pendant trois siècles elle servit de refuge aux pirates, dont le célèbre Henry Morgan. En 1875, un anglais noir du nom de Stevens fut nommé gouverneur de l'île par le gouvernement de Vieques. Il devait protéger des pirates, l'île et les pêcheurs de la côte, mais fut assassiné la même année. Culebra n'a été réellement habitée qu'à partir d'octobre 1880 avec l'implantation de Cayetano Escudero Sanz. Le 25 septembre 1882, commença l'édification du phare de Culebrita, un petit îlot au nord est de Culebra, qui fut terminée le 25 février 1886. Ce phare est resté pendant près de 100 ans le plus ancien de la mer des Caraïbes, jusqu'à sa mise hors service en 1975.
En 1902, Culebra fut intégrée à l'île de Vieques. En 1903, le président américain Theodore Roosevelt, créa une zone navale militaire sur l'île à des fins d'entraînement au bombardement. La population de Culebra protesta violemment à partir de 1971, pour obtenir gain de cause en 1975, avec le déplacement des opérations sur l'île de Vieques.
Culebra a été déclarée municipalité indépendante en 1917, mais le gouverneur de l'île était nommé jusqu'en 1960 par l'administration de Porto Rico. A partir de cette date, l'île élit librement ses représentants.
