Irun a historiquement eu un fort lien avec la Navarre. Dans l' Antiquité, elle faisait partie du territoire de la tribu des Vascons (qui était installée en territoire navarrais), face au reste du Guipuscoa qui était le territoire de la tribu des Vardules. Le dialecte est celui de l'euskera qu'on parle dans le secteur, et plus en rapport avec les dialectes navarrais qu'avec le guipuscoan. On peut dire qu'Irun est le débouché maritime naturel de la Navarre. Bien qu'Irun soit liée au Guipuscoa depuis le XIIIe siècle, il y a eu plusieurs tentatives de réincorporer Irun à la Navarre. Ce fut le cas pendant quelques années au début du XIXe siècle.
Au XIIe siècle, les territoires qui jusqu'alors faisaient partie du Royaume de Navarre, furent incorporés à la Castille. La première référence écrite relative à Irun apparaît en 1203. Il s'agit de la charte au Peuple accordée à Fontarrabie par Alfonse VIII de Castille, donnée à Palencia le 18 avril 1203. Par cette lettre au peuple, Irun est inclus dans la juridiction civile et criminelle de la ville de Fontarrabie. L'Université d'Irun-Uranzu a maintenu toutefois sa juridiction propre pour le politique, l'économique et le secteur militaire. Cette situation a provoqué des procès séculaires et des confrontations entre les deux localités.
L'indépendance totale d'Irun a été seulement atteinte quelques siècles plus tard par la Cédule royale du 27 février 1766, accordée par le roi Charles III d'Espagne.
La situation stratégique d'Irun, à la frontière entre trois royaumes (Castille, Navarre et France) a fait que la localité a souffert au long de l'histoire de nombreuses attaques des royaumes voisins.
Après la déroute tragique de la monarchie navarraise, les intrigues dynastiques provoquèrent la guerre civile dans le royaume de Navarre, entre le parti des Beaumontais (dirigés à l'origine par Juan de Beaumont), partisans de la Castille et les Agramontais (partisans de Pedro de Agramunt), alliés de la France. Finalement, les Beaumontais vainquirent, bien qu'ayant perdu initialement la guerre civile, à cause de la conquête de la ville pour le compte de la Couronne de Castille par Ferdinand d'Aragon (le roi catholique, qui réclamait ses droits dynastiques au trône navarrais, historiquement lié à la couronne d'Aragon), "respectant les fors et les coutumes", pratiquement jusqu'à aujourd'hui.
En 1512, le roi Ferdinand le Catholique commence le Château de « Gaztelu Zahar », qui a été détruit dans 1539 par Charles Quint, en cas de reconquête par les navarrais, qui disposaient déjà de l'appui français pour récupérer le royaume lors de précédentes occasions, on ne put plus construire des forts ici.
Un fait significatif est arrivé dans l'histoire d'Irun. La première bataille de San Martial, le 30 juin 1522, dans laquelle le bataillon du peuple d'Irun, celui même qui évoluait pendant les démonstrations armées statutaires, plus 24 cavaliers d'Irun, menés par les capitaines bidasoans, Juan Pérez de Azcue et Miguel de Ambulodi et soutenus en outre par 200 cavaliers de la cavalerie du Capitaine Général Don Beltrán de la Cueva, qui était en garnison à Saint-Sébastien, et que les capitaines irunais durent convaincre pour qu'il intervienne dans une entreprise qu'il voyait très difficile.
Cette troupe vainquit les troupes du roi de Navarre, qui disposait de l'appui du roi de France, composées d'un contingent de 3.500 lansquenets (lansquenetes) et d'un bataillon de 1.000 Labourdins, qui essayaient de reconquérir le royaume de Navarre. De leur côté, les Castillans comptaient 1.000 lansquenets (mercenaires allemands habituels en ces temps-là).
En 1659 fut signée dans l'Île des Faisans (Béhobie) la Paix des Pyrénées entre la France et l'Espagne. Cette île a été le théâtre de nombreuses conférences politiques, de mariages d'état et d'échanges de prisonniers entre l'Espagne et la France.
Le 31 août 1813, la seconde bataille de San Martial mit fin à la Guerre de l'Indépendance. Avec leur victoire dans cette bataille, les troupes espagnoles et les Anglo-portugais du Duc de Wellington vainquirent les troupes napoléoniennes dans une bataille sanglante.
Pendant le XIXe siècle, la ville a été détruite par les Guerres Carlistes. Finalement, le dernier fait de guerre dans l'histoire d'Irun a eu lieu pendant la guerre civile espagnole en 1936, le 2 septembre de cette année. Pendant ce conflit une grande partie de la ville a été détruite, incendiée par l'armée Républicaine en retraite. La prise d'Irun par les troupes franquistes a été un coup dur à la Seconde République, puisqu'il a isolé le territoire loyal à la République situé dans le nord, en coupant ses communications avec la France.
Irun semble être une ville de date récente, mais, en fait, on y trouve d'importants vestiges de son passé, comme l'église de Santa María del Juncal, du XVIe siècle, qui possède une façade baroque et une image romane de la sainte en question. La mairie baroque figure aussi parmi ses édifices monumentaux ainsi que la colonne de San Juan Harri qui commémore l'indépendance de la ville. Près de la place d'Urdanibia, est situé l'ermitage de Santa Elena, érigé sur une nécropole et un temple romain. On peut aussi visiter le Musée de l'ermitage d'Ama Xantalen.
Le caractère commercial et industriel d'Irun érige cette ville en noyau urbain majeur de la zone du fleuve Bidassoa. Irun est séparée de Fontarrabie par à peine trois kilomètres. Ces deux villes se situent en face de la ville française d'Hendaye, de l'autre côté du fleuve Bidassoa.