Au moment de la construction du musée de l'Homme, Yvonne Oddon intervient sur les plans de la bibliothèque pour y imposer les standards américains en matière d'architecture de bibliothèque et surveille elle-même l'avancée des travaux en logeant sur place. Elle insiste par exemple pour que la bibliothèque occupe l'étage supérieur et qu'elle soit dotée d'une terrasse dominant la Seine. La bibliothèque n'ouvre que partiellement le 1er juillet 1938 avant de fonctionner normalement dans ses nouveaux locaux un an plus tard. Elle compte alors 300 000 volumes et un nouveau poste de bibliothécaire est financé par David David-Weill. Une photothèque s'installe également au musée de l'Homme et rassemble la documentation photographique à partir du noyau de photos du Laboratoire d'anthropologie du Muséum. Elle s'étoffe au fil des images rapportées des différentes missions. Yvonne Oddon et Thérèse Rivière œuvrent à une double indexation des photographies selon un plan de classement thématique mis au point en 1938.
Après la guerre, où la bibliothèque joue un rôle important dans le mouvement de résistance du groupe du musée de l'Homme, la bibliothèque reçoit des fonds importants comme les fonds Paul Broca, Paul Topinard, Constantin Brailoiu, Henri Breuil, Alexandra David-Neel, Eugène Caillot, Gaétan Gatien de Clérambault, Jeanne Cuisinier, Henri Frey, Léonce Joleaud, Harper Kelley, Louis Marin, Jules Marcou, Marcel Mauss, Jacques Millot, Jacques et Georgette Soustelle, Guy Stresser-Péan, Paul Tchernia. En 1975, la bibliothèque du musée de l'Homme acquiert la bibliothèque Roger Bastide, ethnographe du Brésil. À la fin des années 1980, Paul-Émile Victor dépose à la bibliothèque du musée de l'Homme un fonds constitué des documents ethnographiques sur les Inuits qu'il a produit à l'occasion de ses expéditions au Groenland entre 1934 et 1937 (notes de terrain, manuscrits de publications, lettres et télégrammes, fiches descriptives des objets déposés au musée de l'Homme, 2 000 photographies et 355 dessins).
La création du musée du quai Branly bouleverse les collections de la bibliothèque. La partie ethnographique des collections et la photothèque rejoignent la médiathèque du musée du quai Branly, laissant à la bibliothèque du musée de l'Homme les collections de préhistoire et de paléographie. En 2006, le Muséum national d'histoire naturelle s'est vu réattribuer le centre d'acquisition et de diffusion de l'information scientifique et technique (CADIST) de préhistoire et paléoécologie humaine, ce qui a permis le retour au musée de l'Homme du fonds documentaire de 23 000 volumes concernant la préhistoire et l'anthropologie biologique, et qui, joint au fonds de la Société préhistorique de France, en fait un centre de référence important, reconnu comme « pôle associé » de la Bibliothèque nationale de France. Les archives du Musée de l'Homme restent conservées dans ce centre de documentation.
La bibliothèque a rouvert en novembre 2007. Grâce à une salle de lecture de 50 places proposant 5 000 livres en libre accès, il peut à nouveau accueillir des chercheurs. Les fonds sont riches de 400 000 monographies et plus de 700 titres de périodiques.