L'architecture atypique de cette église s'explique par des influences stylistiques différentes, passant du baroque et du classique au néo-gothique. Formant une croix latine, l'église est composée d'une nef divisée en trois travées, couvertes de voûtes ogivales (en dehors de la première travée, couverte d'une voûte lambrissée) reposant sur des colonnes portant des chapiteaux corinthiens ou sur des piles rectangulaires, d'un transept saillant et d'une abside rectangulaire en moyen appareil. De même que la croisée, l'abside est couverte d'une charpente évoquant un navire renversé. Le mur du chevet est aveugle et orné d'un Christ crucifié d'inspiration baroque.
La chapelle de la Vierge est ornée d'une série de fresques, dues au pinceau de l'artiste d'origine estonienne Nicolas Greschny. Elles dépeignent essentiellement des scènes religieuses, dans un style proche des icônes orthodoxes, mais aussi des paysages et des scènes de la vie quotidienne en Oléron. Des baies en arc brisé accueillent des vitraux au style académique, évoquant des scènes de l'Ancien et du Nouveau Testament.
Au-dessus du porche d'entrée, une large tribune dotée d'une balustrade en fer forgé du XVIIIe siècle ornée de lyres, de motifs floraux et de rinceaux accueille l'orgue (ces deux éléments sont inscrits aux monuments historiques). Deux chapelles latérales bordent le porche d'entrée : celle de gauche abrite une reproduction du gisant d'Aliénor d'Aquitaine, qui octroya une charte communale et divers privilèges aux insulaires en 1199.
L'église conserve de nombreux éléments de mobilier inscrits au titre des Monuments historiques, parmi lesquels de nombreux tableaux (L'apparition de la Vierge de la Salette, La mort de saint Joseph, Le reniement de saint Pierre, Le ravissement de saint Paul, Le Christ en croix, Le baptême du Christ, L'Immaculée Conception, Ecce Homo, La mise au tombeau...), plusieurs reliquaires (de saint Jean-Baptiste, de la Vraie-Croix, de sainte Catherine de Sienne), des ostensoirs, des ciboires, des lustres, un chemin de croix, un fer à hostie, plusieurs chandeliers, une chaire, un confessionnal, un orgue de tribune ainsi qu'un ex-voto (maquette représentant un navire, « Le Jean Bart ») et d'autres objets liturgiques.