En 1966, David Johnston devient professeur adjoint à la faculté de droit de l'Université Queen's, où il enseigne pendant deux ans. En 1968 il passe à la faculté de droit de l'Université de Toronto, où il est professeur adjoint de 1968 à 1969, associate professor de 1969 à 1972, puis professeur de 1972 à 1974. En 1974, il est nommé doyen de la faculté de droit de l'Université de Western Ontario, poste qu'il occupe jusqu'en 1979. Il occupe ensuite le poste de principal et vice-chancelier de l'Université McGill pendant quinze ans, de 1979 à 1994 (un poste correspondant à celui de recteur dans une université francophone). De 1994 à 1999, il est professeur à la faculté de droit de l'Université McGill. Le 1er juin 1999, il devient le cinquième président de l'Université de Waterloo, poste qu'il occupe jusqu'en 2010. Au cours de sa carrière de professeur de droit, il se spécialise dans les domaines de la réglementation financière, du droit des corporations, des politiques publiques et du droit des technologies de l'information.
Diplômes honorifiques :
Le 8 juillet 2010, le cabinet du Premier ministre, Stephen Harper annonce que la reine Élisabeth II approuve le choix du Premier ministre de mandater Johnston pour succéder à Michaëlle Jean et devenir le prochain gouverneur général du Canada. Harper a alors dit de Johnston : « Il représente le meilleur du Canada, l'ardeur au travail, le dévouement et l'humilité en affaires publiques. J'ai confiance qu'il conservera ces traits de caractères dans son nouveau rôle en tant que représentant de la Reine au Canada. ». La confirmation de cette nomination doit être effectuée par le Sénat le 1er octobre 2010.
Johnston a été recommandé pour ce rôle par un comité de recherche extraordinaire convoqué par le Premier ministre et dirigé par Sheila-Marie Cook, secretaire du gouverneur général du Canada. Il est également composé de Kevin MacLeod, secrétaire canadien de la Reine, huissier du Bâton noir du Sénat du Canada, et l'agent principal du protocole au Parlement; Christopher Manfredi, doyen de la Faculté des arts à l'Université McGill; Rainer Knopff, politologue à l'Université de Calgary; le père Jacques Monet, de l'Institut canadien d'études des Jésuites, et Christopher McCreery, historien et secrétaire particulier du lieutenant gouverneur de la Nouvelle-Écosse.
Le comité a mené de vastes consultations nationales avec plus de 200 personnes, dont des universitaires, des dirigeants politiques, actuels et à la retraite de toutes allégances politiques, y compris les premiers ministres provinciaux, actuels et anciens dirigeants de partis politiques, anciens premiers ministres ainsi que plusieurs autres personnes, en vue d'établir une liste restreinte de candidats pour le poste.. D'autres éminents Canadiens, y compris John de Chastelain et le journaliste John Fraser ont également fait partie de cette liste restreinte.
Lors d'une conférence de presse tenue dans le foyer du Sénat, le jours ou sa nomination a été annoncée, Johnston a déclaré : « Ma femme et moi avons toujours cru que le dévouement, que ce soit à la famille, à la communauté, à la formation universitaire ou au pays, est notre vocation première. Et nous sommes fiers d'avoir cette occasion de servir le Canada et nos concitoyens. » Il a ajouté : « Pendant mon séjour à Waterloo et à l'Université McGill, j'ai eu la chance d'être témoins de la créativité et de l'ingéniosité des canadiens, de nos liens étroits avec nos communautés et le monde et de reconnaitre notre diversité et notre vitalité. L'occasion de voir ses valeurs au travail à travers le pays est très important pour moi. »
Il a également promis d'être « un défenseur inconditionnel [du] patrimoine canadien, des institutions canadiennes et de la population canadienne ».