Le Golden Gate Bridge, du fait de sa taille immense, et des nombreux travaux de maintenance nécessaires à sa sauvegarde, requiert des apports de fonds importants. Son caractère de voie de passage vers le nord de la baie de San Francisco, empruntée chaque année par quelques 42 millions de véhicules l'a rendu absolument indispensable aux usagers de la région. La première source de financement de l'édifice provient du péage, mis en place depuis l'inauguration du pont suspendu le 23 mai 1937. À l'origine, le tarif du péage était de 50 cents dans les deux directions, avec un supplément de 5 cents si les véhicules transportaient plus de trois passagers. Par la suite, le prix de passage n'a cessé d'évoluer, en chutant tout d'abord entre 1937 et le 19 octobre 1968, au point de valoir 25 cents dans les deux directions jusqu'à cette date. L'année 1968 marqua ensuite un tournant dans la politique des prix appliqués : la traversée du pont du sud vers le nord devint gratuite (ce qui fut le cas jusqu'au 1er juin 2001) mais le prix doubla pour les usagers de la route se rendant à San Francisco depuis le nord de la baie. Aujourd'hui, le tarif normal de passage est de six dollars pour pouvoir circuler dans les deux sens. Les recettes ainsi générées par le péage atteignent aujourd'hui 84 millions de dollars (sur les années fiscales 2003-2004 et 2004-2005), mais cette somme n'a aucune répercussion sur l'économie de la ville de San Francisco, étant donné qu'elle permet à peine de couvrir l'entretien quotidien de la structure. Le Golden Gate Bridge est donc une voie de circulation indispensable aux échanges entre la ville de San Francisco et le nord de la Californie, mais il ne lui rapporte en revanche rien, et requiert même un financement externe pour pouvoir fonctionner correctement, et en plus se mettre aux normes parasismiques.
Cependant, d'un point de vue externe à la ville de San Francisco, le pont a eu des répercussions extrêmement positives. Avant sa construction, il était possible de rejoindre le nord de la baie via les bacs, toutefois, cela ne permettait pas de transporter beaucoup de marchandises, et le commerce entre le sud et le nord de la baie était donc extrêmement limité. Cependant, avec la construction du pont, d'autres moyens de transport furent en mesure de transiter à travers le détroit du Golden Gate : la ville de San Francisco, ainsi que d'autres villes du sud de la Californie furent plus rapidement accessibles à d'autres villes de l'État, comme Los Angeles.
Une légende urbaine raconte que le personnel chargé de l'entretien du pont (et de sa recoloration) doit travailler toute l'année car (à la vue de sa taille) une fois le pont repeint entièrement et la fin du Golden Gate Bridge atteinte par l'équipe d'entretien, plusieurs mois se sont écoulés, obligeant ce même personnel à recommencer son travail de rénovation infiniment en repartant du début du pont.
La gestion du pont est dévolue au Golden Gate Bridge, Highway and Transportation District, entreprise publique dont la création remonte à 1923, c'est-à-dire bien avant la construction effective de l'édifice, et à une époque où il ne s'agissait que d'un projet, dont on savait cependant qu'il serait mené à bien. La mission du District est de fournir une gestion sûre et appropriée, un entretien et des améliorations au Golden Gate Bridge ainsi que de proposer des services de transport, de même que les ressources nécessaires aux usagers de la 101e autoroute traversée par le pont. Avec l'aval des autorités de l'État de Californie, le District est ainsi parvenu à mettre en place un réseau de bus et de ferry dans la baie, sans pour autant recevoir des fonds spécialement destinés à cet usage. En effet, l'organisme n'a pas le pouvoir de récolter des fonds par des prélèvements fiscaux, et doit en conséquence compter sur les excédents générés par les péages, ainsi que sur les prix des transports proposés (bus et ferry) pour pouvoir se financer. Les péages financent ainsi 50% des coûts du réseau de transport alors que les tickets apportent 30% de l'argent nécessaire . Les 20% restants sont apportés par des subventions fédérales, locales, ou provenant de l'État de Californie. La publicité et la location du matériel de l'entreprise contribuent également à fournir des liquidités.
Le Golden Gate Bridge, Highway and Transportation District est dirigé par un conseil de direction composé de dix-neuf membres, qui représentent les six comtés ayant contribué à sa formation. C'est le comté de San Francisco qui possède le plus de membres aux conseil d'administration, avec neuf directeurs dont l'un, nommé par le maire de San Francisco, préside l'assemblée. Le comté de Marin situé au nord du pont compte quatre membres, le Comté de Sonoma en rassemble trois, alors qu'une seule personne représente les comtés restants : le Comté de Napa, le Comté de Mendocino et le Comté de Del Norte. Les directeurs sont payés 50$ par réunion, et peuvent toucher jusqu'à 5 000 dollars annuels, voire 7 500 dollars pour le directeur du conseil.