Colonel d'aviation et ancien combattant, l'as des as, fidèle à la figure historique du « Vainqueur de Verdun », et aussi parce que le maréchal Pétain était favorable au rôle de l'aviation, entre « sans fonction officielle » au service du gouvernement. Toutefois, Pierre Laval aurait annoncé aux Allemands que le Colonel Fonck avait rassemblé « une escadrille de 200 pilotes », se tenant prête à attaquer la Grande Bretagne, mais aucune archive allemande ne le confirme.
De fait très opposé à Pierre Laval, il reste « les yeux et les oreilles » de Pétain chez les Allemands, auprès desquels il a gardé ses entrées. Finalement désavoué par le Maréchal, il prend peu à peu ses distances avec Vichy. Toutefois, au mois d'août 1942, le magazine américain Life publie la liste noire de « traîtres » français à éliminer ou à juger après la victoire des Alliés. René Fonck y figure en compagnie de Sacha Guitry et de Maurice Chevalier, parmi d'autres. Certains lui reprochent également d'avoir signé la préface d'un livre de 1941 intitulé Le Sabotage de notre aviation, cause principale de notre défaite, dans lequel André Maroselli dénonce les atermoiements politiques et choix critiquables qui, selon lui, ont conduit à la défaite. Fonck déclare dans sa préface, saluant la mémoire des aviateurs français tués dans la bataille de France : « Ce qui fait défaut à la France, ce ne sont pas les aviateurs intrépides et valeureux, mais le matériel moderne dont nos aviateurs avaient besoin pour lutter et pour vaincre. »
Devenu également suspect aux yeux des Allemands par ses interventions au profit de résistants et son opposition à Laval, Fonck n'en sera pas moins arrêté en septembre 1944, interné à la Santé et - sur l'intervention d'Edgard Pisani - libéré seulement à la fin de l'année, sans charge à son encontre. Il a également bénéficié d'un « certificat de participation » à la Résistance, signé le 28 septembre 1948 par le commandant Sautereau, chef du réseau Rafale, avec la mention : « Monsieur Fonck, René, membre sans uniforme des forces françaises combattantes, a participé en territoire occupé par l'ennemi, aux glorieux combats pour la libération de la patrie. » Ses actions précises, ses relations avec l'Allemagne et ses projets sont encore le sujet de recherches historiques.
Retiré de toute vie publique après la Libération, il se consacre à la gestion de son entreprise vosgienne France Engrais et meurt à 59 ans, le 18 juin 1953, à son domicile parisien de la rue du Cirque. Il était l'époux d'Irène Brillant, sociétaire de la Comédie-Française, et père de deux enfants, Edmond et Anne-Marie.
Il est inhumé le 23 juin 1953 dans le cimetière communal de Saulcy-sur-Meurthe, son village natal, en présence de nombreuses personnalités civiles et militaires.
La politique lui tend les bras comme à son camarade Alfred Heurteaux : il représente les Vosges comme député au sein de la Chambre Bleu Horizon sous les couleurs de l'Alliance démocratique de 1919 à 1924. Il rédige ses mémoires intitulés Mes combats, et ses vues sur l'aviation militaire et civile sont synthétisées dans l'ouvrage L'Aviation et la sécurité française. L'état-major de l'armée de l'air fait également appel à ses compétences en 1935 pour rédiger une étude de l'état de l'aviation de chasse, des méthodes d'apprentissage et des améliorations qu'il envisagerait d'y apporter. À cette occasion, le commandant Fonck met sur pied son concept d' « avion cavalier », aéronef rapide et bien armé, destiné à l'assaut terrestre.
Envoyé officiellement en mission sur plusieurs continents (Afrique du nord, Amérique latine, Europe centrale, États-Unis), il rejoint en 1925 un projet américain de traversée de l'Atlantique en avion. Faisant équipe avec l'ingénieur Igor Sikorsky, il prend les commandes d'un bimoteur, le S-35, pour lequel il a demandé nombre d'améliorations, dont la principale est l'ajout d'un moteur. Après divers entraînements, l'équipage Fonck-Curtin-Clavier-Islamoff fait péniblement décoller le trimoteur le 21 septembre 1926. Un mauvais largage du train annexe, un terrain inégal, une charge exceptionnelle de carburant et l'avion s'écrase au décollage tuant deux membres de l'équipage. Avant qu'il ne puisse retenter la traversée sur le S-37, Lindbergh avait réalisé l'exploit et empoché le prix Orteig de 25 000 dollars.