Les lépidoptères sont présents dans les marges des manuscrits enluminés du IXe siècle (« Livres d’heures », par exemple Heures d'Ince Blundel Hall). Leur figuration stylisée sans réalisme répond alors à une volonté décorative ou à l'intention de symboliser les saisons.
Au XVIe siècle Jean Bourdichon représente encore un papillon imaginaire sur une page des Grandes heures d'Anne de Bretagne.
Dans la peinture italienne du Quattrocento, Pisanello (av. 1495-1450/1455) peint autour du Portrait d’une princesse de la Maison d'Este [Ginevra d'Este] (Musée du Louvre) des représentations identifiables d'un Flambé (Iphiclides podalirius), d'un vulcain (Vanessa atalanta) en vol et de profil et d'un souci (Colias crocea). À la gauche de « La Vierge au papillon » (Musée du Vatican), Francisco di Gentile (XVe siècle peint également un Flambé. Un croquis schématique de papillon, aux côtés d'une libellule et d'un poisson volant, figure au dos du folio 99 du Codex Ashburham de Léonard de Vinci (1487-1490). Mais c'est un papillon imaginaire que Filippo Torelli représentait, vers 1449, dans un Missel enluminé. Quant à Dosso Dossi (1490-1542), il fait, en 1529, peindre à Jupiter des papillons qui ne sont guère identifiables.
Dans la peinture flamande, Rogier van der Weyden (c. 1399-1464) introduit dans sa « Tentation de Saint Antoine » la figuration d'un vulcain. Les ailes que Bruegel l’Ancien (c. 1525-1569) attribue, en premier plan, à l’un des êtres composites de « La chute des anges rebelles » ( Musée de Bruxelles) sont empruntées à un machaon (Papilio machaon). Dans un livre d'heures flamand, une chasse aux papillons (six personnages, cinq papillons) est représentée sur la page du mois de juillet dans The Golf Book (atelier de Simon Bening, vers 1520).
Dans la peinture hollandaise, Jérôme Bosch (c.1430-1516) introduit, en 1504, dans Le jardin des délices (Musée du Prado) un Myrtil femelle à tête d'oiseau, au centre du volet droit, et des fragments d'ailes d'une Petite tortue (Aglais urticae) sur le volet central.
Durant la même époque, les princes et les notables, curieux de connaissances, commencent de collectionner les « merveilles de la nature » dans leurs « cabinets de curiosités ». Pour les compléter ils commandent aux peintres des représentations de coquillages et d'insectes. Ainsi, sur la fin du XVIe siècle, Joris Hoefnagel enlumine entre 1582 et 1590 les 650 pages du « Missel romain » de Ferdinand, archiduc du Tyrol (Bibliothèque de Vienne) dont, en renouvelant le travail des miniaturistes flamands, il fait quasiment un recueil naturaliste. Dans une gouache datée de 1590 il semblerait cependant adjoindre deux petites queues à la figuration d'une Belle dame (Vanessa cardui). Il compose ensuite dans le sens d'un réalisme de plus en plus scrupuleux les 100 pages de l' Album d'insectes qu'il compose pour l'empereur Rodolphe II, (conservé à la Bibliothèque Royale de Bruxelles). Cette tradition se trouve poursuivie dans les gravures sur bois d'Ulisse Aldrovandi pour son De Animalibus Insectis, publié en 1602 et quelques décennies plus tard dans l’Insectorum Theatrum de Thomas Muffet (1634). Jan van Kessel demeure fidèle à cet esprit dans ses cuivres (Musée d'Amsterdam).
Au XVIIe siècle, les papillons connaissent leur âge d'or dans la peinture. Ils sont fréquemment présents dans les natures mortes flamandes et hollandaises, éventuellement allemandes, avec Georg Flegel (1566-1638) ou Abraham Mignon (1640-1679), et françaises, avec Jacques Linard (1597-1645). Ils sont par contre très rarement représentés en Italie, par exemple par Pier Francesco Cittadini, 1616-1681, « Guirlande de fleurs avec des papillons » (une piéride et deux papillons nocturnes), Pietro Paolo Bonzi (un vulcain) ou Giovanni et Niccolò Stanchi, 1608-après 1673 et 1623 ou 1626-vers 1690 (un machaon). En Espagne les peintres de « bodegones » les ignorent à quelques exceptions près, tel (Juan de Arellano).
Le terme « stilleven » (« modèle inanimé ») apparaît parmi d’autres qualifications (« peinture de fruits » ou « peinture de banquet ») au milieu du XVIIe siècle dans des inventaires hollandais, bien après l’épanouissement du genre. On parlera d'abord en France des « peintres de vie coye » (1649) puis de « nature morte » (autour de 1676), non sans une « nuance de mépris » (Charles Sterling) car dans la hiérarchie académique des genres, fondée sur la dignité du sujet, la nature morte est classée au dernier rang.
Au XVe siècle des éléments de nature morte au « symbolisme déguisé », selon Erwin Panofsky, accompagnent l'évocation des thèmes bibliques. Les « vanités » placées au revers de tableaux, les bouquets de fleurs peints au dos de portraits (Memling, 1490) et les scènes de marché, de boucherie, de provisions de cuisine ou de chasse, qui se multiplient au milieu du XVIe siècle en Europe du Nord dans une dimension d’abord religieuse puis éthique (éloge de la tempérance), constituent d’autres sources de la « nature morte ».
Dans la rapide conquête au XVIIe siècle de son autonomie, le genre se divise dans la peinture flamande et hollandaise en plusieurs formes. La « nature morte de desserts » est illustrée par Osias Beert, l'un des premiers peintres flamands à faire de la nature morte un genre à part entière. Jan Davidsz de Heem peint plus généralement des « tables dressées » ou de petit déjeuner. On distinguera encore la « nature morte de fruits » (Balthasar Van der Ast) et « de fleurs » (Jan Bruegel l'Ancien et Ambrosius Bosschaert, gendre de Van der Ast, considéré comme l'inventeur du style floral hollandais et fondateur de toute une dynastie familiale de peintres spécialisés dans le thème). La variété particulière des tableaux religieux de fleurs et de fruits, couronnes et guirlandes disposées autour d’une image de piété est illustrée par Daniel Seghers. La « nature morte d’instruments de musique », « d’armes » et « de livres » constituent les dernières variétés du genre. S'y apparentent les représentations des « cabinets de curiosités» et les « scènes forestières » (Otto Marseus van Schrieck).
Ce sont essentiellement les natures mortes flamandes de fleurs et de fruits qui figurent les papillons, mais aussi les scènes forestières et les représentations de « chambres de merveilles ». En Hollande, Pieter Claesz, Willem Claeszoon Heda ou Willem Kalf n’introduiront pas de lépidoptères en leurs natures mortes.
Les espèces représentées par les peintres, une vingtaine au total, sont en général aisément identifiables, sauf dans le cas de certains lycènes bleus figurés sous des profils qui les rendent incertains, plusieurs étant sans doute purement imaginaires (Balthasar van der Ast). Le vulcain est de loin le plus fréquemment évoqué par la majorité des peintres. La piéride du chou (Pieiris brassicae) est largement présente mais il est souvent difficile d’être assuré qu’il ne s’agit pas de la plus petite piéride de la rave (Pieiris rapae'). Les peintres n’ont représenté que les espèces communes en Europe du nord, qu’ils avaient pu observer non seulement dans leurs formes et colorations mais encore dans leurs comportements. Ils n'introduisent pas dans leurs œuvres d'espèces typiques du centre ou du sud de l'Europe (aucun flambé, notamment). Le gracieux naturalisme dont ils font preuve dépasse largement en exactitude la gaucherie des figurations du siècle précédent.
Comme l’écrit Bernard Lamblin à propos des fleurs que peignent souvent les mêmes artistes, ils avaient vraisemblablement réalisé « d’abord des études individuelles qu’ils gardaient dans leurs cartons », « assemblant après coup leurs images », « délivrés de la sujétion des saisons et du caractère éphémère du modèle ». Il n'est pas exclu cependant qu'ils aient disposé de collections d'insectes personnelles.
De façon générale, les peintres ne rassemblent pas plus de deux papillons sur une même œuvre, hormis dans les scènes forestières (Otto Marseus van Schrieck et son élève Rachel Ruysch). En revanche les allégories peuvent en rassembler un plus grand nombre. Ainsi des quatre saisons de Joris Hoefnagel, et surtout celle des quatre continents à cette époque connus, l’Europe, l’Amérique, l’Afrique et l’Asie, peinte par Jan Van Kessel en 1664-1666, cas particulier de « chambres aux merveilles » étendues aux dimensions de salles de palais (Alte Pinakothek de Munich). Sur les panneaux centraux se trouvent rassemblés, parmi les symboles naturels et culturels de chaque continent, des collections d’insectes ressemblant à des planches d’exposition. Pour « L’Europe » une trentaine de papillons se trouvent représentés, y compris ceux figurant sur la page ouverte d’un livre et sur une peinture, placée sur un chevalet, qui occupe une place d’honneur parmi l’accumulation des objets, une nature morte de fleurs en laquelle les papillons se trouvent ainsi peints comme au second degré. Tout juste à côté, le peintre, en un cadre plus modeste, a composé sa signature à l’aide de représentations de chenilles.
Aux papillons diurnes (Rhopalocères) les peintres ont parfois adjoint sur leurs bouquets des papillons nocturnes (Hétérocères). Abraxas grossulariata, l'Écaille martre (Arctia caja) et la Hachette (Aglia tau) apparaissent alors le plus souvent. Dans L’Europe Jan Van Kessel représente encore un sphinx rose, peut-être le grand sphinx de la vigne (Deilephila elpenor). Dans la Vanité conservée au Musée Frans Hals de Haarlem, Adriaen van Nieulandt est le seul peintre à n’introduire qu’un papillon nocturne.
Dans la peinture flamande et hollandaise, les objets, les êtres et les fleurs des natures mortes conservent durant la première partie du XVIIe siècle une signification symbolique qui s’efface à mesure qu’elles se transforment en bouquets d’apparat ou trophées de chasse. Les représentations de papillons semblent s'inscrire dans cette dimension initiale.
Il pourrait sembler que le lépidoptère, par le caractère éphémère de son existence, soit une évocation de la fuite du temps qui entraîne toute chose vers sa perte et fasse allusion à la précarité de la vie humaine. Il constituerait un symbole parmi d’autres (fleurs dont quelques pétales jonchent les tables, fruits que guettent les tache de pourriture, crânes des Vanités ou coquillages vides, bulles de savon, verres renversés, objets en équilibre instable, bougies consumées, sabliers ou montres) encourageant à se souvenir de la mort (« Memento mori »), à se détacher des biens terrestres et de l’orgueil, à se soucier de son salut. C’est ainsi devant un crâne humain que Jacques Linard introduit un Paon du jour ou Adrian Van Nieulandt une Écaille martre.
Sans que la signification spirituelle de la nature morte en soit fondamentalement modifiée, une autre interprétation avance que le papillon, né d’une chrysalide apparemment sans vie considérée comme représentation du passage de l’homme sur terre, a été considéré comme l'image de la destinée de l’âme et symbole de résurrection.
Dans les « arènes métaphysiques » que constituent les scènes forestières, le papillon se rangerait par ailleurs parmi les êtres purs, célestes (avec les oiseaux) opposés aux animaux impurs, diaboliques (mouches, libellules, sauterelles, hannetons, lucanes, araignées ou écureuils), qui parfois le menacent (lézards). Le regard d'aujourd'hui a largement oublié cette « entomologie moralisée », aisément identifiable pour les contemporains des peintres, qui prête une dimension surnaturelle aux êtres naturels.
« Cependant, de même que, dans les natures mortes du XVIIe siècle, les bouquets deviennent de véritables encyclopédies botaniques, rassemblant le plus grand nombre possible d'espèces, la figuration des lépidoptères reflète simultanément le goût d'une observation et d'une exploration, encore largement préscientifiques, du réel. Les richesses de la nature s'y trouvent célébrées en une attitude où commence de percer obliquement l'infiltration des principes de la connaissance scientifique» (Jan Goedart), a-t-on résumé : « Restent, irréductibles, la lumière poudreuse des piérides, l'éclat fulgurant de « Vanessa atalanta » ou d'« Inachis io » - les vieux peintres manifestent combien ils sont sensibles, quand bien même il n'est plus au long des siècles spontanément saisi comme manifestation de la présence divine, aux multiples splendeurs de l'apparence du monde des vivants. »